生长素转运蛋白PIN进化揭示生长素推动的开花植物起源进化

来源：BioArt植物

在植物进化历程中，为了适应不断变化的环境，从十五亿年前最早产生的形态结构单一的绿藻逐步进化产生现今种类繁多，形态结构复杂的开花植物。由于开花植物具有花器官等特有结构，使其具备快速繁殖能力，所以逐步取代它们的祖先成为地球上的优势物种，目前开花植物占据了绿色植物百分之九十以上的种类。开花植物的形态建成严格受到生长素的调控。生长素主要通过生长素转运蛋白PIN在植物不同组织区域建立起浓度梯度，从而精确调控开花植物形态建成及器官发育。开花植物拟南芥PIN缺失突变体表现出严重的形态及器官发育缺陷。虽然已知PIN蛋白在开花植物中的功能极为重要，但是该类生长素转运蛋白经历了怎样的进化历程，以及其进化如何塑造了生长素介导的开花植物形态建成依然不清楚。

近日，奥地利科学技术研究所（Institute of Science and Technology, Austria）Jiří Friml课题组在Science Advances发表了题为Functional innovations of PIN auxin transporters mark crucial evolutionary transitions during rise of flowering plants的研究论文，该项研究首次揭示了生长素转运蛋白PIN在植物进化历程中经历了多次阶梯式的功能革新，这些功能革新分别推动了开花植物根茎，花序以及花器官三大植物组织的形态建立。

该研究主要利用拟南芥花序/花器官缺陷突变体pin1以及根茎发育缺陷四突变体pin1/3/4/7作为遗传材料, 通过PIN1基因启动子驱动拟南芥中不同类型PIN同源基因对这两个发育缺陷突变体进行遗传互补，来分析PIN基因家族成员之间的生物学功能差异。研究发现，拟南芥PIN1/2/3/4/7这五个典型的PIN同源基因都具有互补pin1花序缺陷的表型，而pin1花器官发育缺陷表型却只能特异性地被PIN1互补。生物信息学分析发现，PIN1只存在于开花植物中，而在非开花植物中未发现PIN1基因。以上这些证据暗示了PIN1的出现与开花植物的起源有密切关系。

遗传互补实验表明，PIN2与PIN1/3/4/7基因都可以回复pin1/3/4/7根茎发育缺陷表型，这种功能的相似性暗示了PIN2与PIN1/3/4/7来源于共同的祖先，但是pin2相关缺失突变体分析表明PIN2并不参与植物根茎发育过程。PIN2虽然具备调控植物根茎发育功能但并不参与根茎发育调控的现象，是由于PIN2的表达区域不同于PIN1/3/4/7造成的，这暗示了PIN在开花植物发育中功能多样性的出现同时依赖于PIN基因编码区和非编码区（例如启动子区）的进化差异。

为了进一步揭示PIN在植物进化过程中的功能起源，研究组利用一系列低等到高等植物物种（包括绿藻，陆生非维管植物地钱以及苔藓，陆生维管植物江南卷柏，裸子植物云杉以及早期代表性开花植物无油樟）中的PIN同源蛋白，来对模式开花植物拟南芥的pin1以及pin1/3/4/7四突进行了遗传互补分析。研究发现，pin1/3/4/7突变体的根茎发育缺陷表型可以被早期代表性陆生植物地钱以及苔藓PIN所互补，而绿藻的PIN不具有互补活性，这暗示了控制开花植物根茎发育的PIN最早起源于水生到陆生植物的转变过程中。而突变体pin1的花序缺陷表型可以被早期的维管植物如江南卷柏PIN所回复而非维管植物PIN不具有回复功能，暗示了控制拟南芥花序发育的PIN相关功能最早起源于维管植物进化过程中。最后拟南芥pin1的花器官缺陷可以被早期开花植物无油樟PIN1互补，而其它非开花植物PIN都不具有调控拟南芥花器官发育的功能，进一步暗示了PIN1的出现与开花植物的起源密切相关。

有趣的是，虽然拟南芥以外的开花植物PIN1可以互补拟南芥pin1花器官缺陷，但这些拟南芥转基因的花结构与野生型拟南芥相比，具有一定形态差异性，暗示了各开花植物PIN1基因在进化过程中产生了一定的功能差异性，从而可以精细调控不同开花植物差异花器官的形成。

A three-step functional innovation of the polar auxin transporter PIN are associated with the patterning formation of flowering plants.

综上所述，通过对生长素转运蛋白PIN同源基因家族系统性的生物学功能研究，阐明了生长素转运蛋白PIN在进化过程中的阶梯式功能革新参与了生长素浓度介导的开花植物形态建立，证明了生长素转运蛋白PIN家族的进化与开花植物进化起源密切相关。这也为进一步揭示不同PIN的序列差异如何影响其生长素转运活性差异，为未来控制生长素浓度积累进而定向改造开花植物形态发育提供了借鉴意义。