利用转录组数据重建菊科系统发育框架并对菊科多样性、多倍化和形态创新提出新观点

来源：JIPB

菊科（Asteraceae或Compositae）是被子植物最大的两个科之一（另一个是兰科），包含1600 多个属约2.6万种植物，约占现存被子植物物种总数的7%，广布于除南极洲外世界各大洲，在北美、南美安第斯山脉、巴西东部、地中海地区、中亚和中国西南地区种类尤为丰富。菊科植物包括许多重要的经济和观赏物种，如向日葵、莴苣、菊花等。自1987年菊科分子系统学的第一篇论文发表至今，积累了大量的分子系统学研究成果，菊科的系统分类也因此发生了很大的变化，较传统形态分类的13个族或两亚科的分类系统，目前根据数个叶绿体基因片段的分子系统学研究将菊科分为13个亚科、45个族（Funk et al. 2009; Panero et al. 2014）。引人注目的是，最大的亚科紫菀亚科（Asteroideae）有约17000种，而最小的两个亚科（Famatinanthoideae 和 Hecastocleidoideae）各只有一个物种，其他亚科的物种数量从少于10种到约4000种不等，在物种丰富度上表现出巨大的差异。因此，这使得菊科成为分析相关类群间生物多样性变化的极好材料。

菊科族水平的系统发育框架比较

A，叶绿体系统树（Panero和Funk，2008等）；B，Mandel等（2019）最大似然法重建的系统树；C，Mandel等（2019）使用ASTRAL溯祖方法重建的系统树；D，本研究系统树（ASTRAL溯祖方法及最大似然法）

JIPB近日在线发表了复旦大学与美国宾州州立大学马红教授团队题为“Phylotranscriptomic insight into Asteraceae diversity, polyploidy, and morphological innovation” （系统发育转录组学研究为菊科植物的多样性、多倍化和形态创新提供深入认识，https://onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1111/jipb.13077）的研究论文。该研究基于243个菊科物种的220多个转录组和少数基因组的系统转录组学分析，得到了数个高度支持和一致的菊科系统发育树，估算出菊科起源于大约8300万年前，检测到菊科与花萼草科（Calyceraceae）的共同祖先以及菊科内部共发生了41次全基因组加倍（WGD）事件，发现菊科多个分支上分化速率的显著提升，还伴随着一些关键形态性状的创新诸如习性从木本到草本、头状花序从单生到形成次级花序、冠毛从简单的毛状到特化的鳞片状、花托片从无到各种特化的结构等，并综上总结出菊科能繁衍出如此丰富的物种并占据世界陆地不同生态位的成功得益于全基因组的多次加倍所提供的丰富遗传背景、全球气候变化下多样的生态位、关键形态性状的高度特化及创新。

基于转录组数据的菊科植物系统发育关系框架、分化时间、物种分化速率、全基因组复制及关键形态转变

绿色和蓝色虚线分别表示白垩纪-古新世和始新世-渐新世的分界，棕色宽条纹对应新生代最热时期。物种多样化速率增加的节点用粉色圆圈表示。存在全基因组复制及候选全基因组复制的节点分别用红色、蓝色五边形表示。

马红教授和复旦大学合作研究团队在本研究中新测了121个转录组以及16个浅层基因组数据，结合本团队此前已发表的一些转录组数据和部分公共数据，共取样248个种，其中菊科243个种，覆盖了菊科目前承认的所有13个亚科以及41个族，用3种方法筛选出1087个低拷贝核基因，获得了多棵高度支持且一致的核基因系统发育树。新的系统发育框架支持大多数亚科与族的单系，但菊苣亚科、菜蓟亚科和Wunderlichioideae并非单系，帚菊亚科、春黄菊族、金鸡菊族和Polymnieae等族的系统位置与叶绿体基因树有显著不同，多榔菊属（Doronicum）、沼菊属（Enydra）等一些属的系统位置也得到了澄清。尽管最近Susanna等人（2020）根据2019年因病不幸去世的V. A. Funk遗文发表了基于Mandel等（2019）核基因系统发育结果的菊科新分类系统，但鉴于本研究得到的结果，菊科分类系统可能还需要进一步调整。为了进一步研究菊科植物多样性的变化和影响其多样性的可能因素，本研究还进行了分子钟估算、分化速率分析、全基因组复制（WGD）分析和形态性状演化等分析。分子钟估算结果显示，菊科大约在8300万年前分化，在接下来的约1700万年中，即在6600万年前白垩纪-古新世分界（Cretaceous-Paleogene boundary, K-Pg）的大灭绝事件之前，陆续分化出了基部几个相对较小的亚科；其他几个亚科，包括四个最大的亚科，则是在K-Pg大灭绝附近分化出来，而许多族则是在K-Pg大灭绝之后才分化出来。这些结果表明，K-Pg大灭绝与3300万年前的始新世—渐新世分界（Eocene-Oligocene boundary）附近的剧烈气候变化导致的大灭绝事件可能是塑造菊科生物多样性的关键环境因素。此外，通过系统基因组学分析还检测到9个全基因组复制（WGD）和32个候选WGD，包括萼角花科和菊科共有的WGD1，核心菊科（除最先分化出的Barnadesioideae与Famatinanthoideae外的其他所有菊科植物）共有的WGD2，向日葵联盟（“Heliantheae alliance”）共有的连续节点上的WGD3、WGD4，以及在一些亚科内（Barnadesioideae、帚菊亚科、Gochnatioideae、Gymnarrhenoideae）、族（紫菀族、鼠麴草族、Wunderlichioideae）或族内（如春黄菊族、鼠麴草族、菜蓟族）的全基因组复制。绝大多数检测到的全基因组复制与大亚科相关。鉴于许多全基因组复制早于物种分化速率显著提升和祖先形态特征显著变化的节点，推测全基因组复制可能通过提供新的遗传物质来支持形态转变，从而有助于早期演化中菊科植物的生存，由此产生的适应不同生态位的竞争优势将增加菊科的生物多样性，这就解释了菊科某些分支明显比其他分支有更大的多样性的原因。

复旦大学生命科学学院植物进化生物学研究团队在马红教授在复旦大学任职期间的带领下，近些年来在植物系统与进化方向上，对被子植物大框架，以及具有重要经济价值、科研和生态意义的代表性科（如十字花科、菊科、蔷薇科、葫芦科）和蕨类植物开展深入的系统发育研究，已发表一系列高影响力文章（N. Zhang et al. 2012, New Phytologist; Zeng et al. 2014, Nature Communications; Huang and Sun et al. 2016a, Molecular Biology and Evolution; Xiang et al. 2017, Molecular Biology and Evolution; Zeng et al. 2017, New Phytologist; Ren et al. 2018, Molecular Plant; Qi et al. 2018, Molecular Phylogeny and Evolution; Guo et al. 2020, Molecular Plant; C.F. Zhang et al. 2020, Molecular Biology and Evolution），是国际上推动利用转录组数据研究植物系统发育和进化的一支主要力量。本研究团队自2013年起开始尝试利用转录组数据来解决菊科的系统发育关系，与国外团队利用杂交富集数据的菊科系统发育研究（Mandel et al. 2014, 2017, 2019）几乎是平行进行且独立开展的。这篇论文是在本研究团队前期工作（刘勉等2015，植物学报；Huang and Zhang et al. 2016b, Molecular Biology and Evolution）基础上进一步扩大类群取样的一个阶段性总结成果。这些结果不但提供了一个高度支持的新的菊科系统发育关系，同时从多个角度探讨了菊科进化的历程，这些因素包括全球气候变化、全基因组复制和重要形态转变。此外，大量的转录组数据和新的系统发育关系可以为其他许多研究提供数据和背景支持。复旦大学生命科学学院博士后张彩飞（现在中科院武汉植物园工作）和副研究员黄建勋为该论文的并列第一作者，马红教授（现任宾州州立大学教授）为通讯作者。该研究得到了中国科学院植物研究所高天刚副研究员、美国得克萨斯大学Jose L. Panero教授和德国波恩大学Federico Luebert博士等合作者的大力支持，以及国内外许多植物园、标本馆和植物学同行在采样上提供了支持（详见论文致谢部分），并得到了国家自然科学基金和复旦大学遗传工程国家重点实验室项目的资注。

参考文献：

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