【综述】草地贪夜蛾在美洲对Cry1F转基因玉米大面积发生抗性的教训及对未来中国Bt玉米抗性治理的启示

来源：昆虫科学

      草地贪夜蛾是一种杂食性鳞翅目昆虫，原产于美洲大陆，是玉米主要害虫之一。除玉米外，草地贪夜蛾也为害高粱、水稻、大豆、棉花及蔬菜等多种其他农作物。近年来，草地贪夜蛾已先后侵入到了非洲和包括中国在内的亚洲许多国家，已严重威胁到新入侵国家和地区的粮食安全。

      在玉米传统种植方式中，化学农药是用于草地贪夜蛾防治的主要方法。但因害虫抗药性及田间施药难等因素，化学防治的效果往往很难保障。本世纪初，随着转基因Bt玉米的普及，Bt玉米在美洲一些主要玉米生产国如美国、巴西、阿根廷、加拿大等便成了防治草地贪夜蛾的主要方法。

在转基因玉米品系中，Cry1F玉米是用于防治草地贪夜蛾最为广泛的Bt玉米品种。然而，田间大面积种植Bt作物也给田间害虫种群施加了巨大的抗性选择压力，从而加速了抗性的产生。目前，草地贪夜蛾在南美洲的巴西和阿根廷及北美波多黎各等广大区域对Cry1F玉米已产生了抗性，抗性严重地区已完全失去了防治效果。此外，草地贪夜蛾在美国东南沿海地区也被证实对Cry1F玉米产生了抗性。值得注意的是，草地贪夜蛾是全球目前为止唯一对Bt作物产生了抗性且抗性发展到多个国家和地区的靶标害虫。那么，是什么原因造成草地贪夜蛾对Cry1F玉米大面积产生抗性的呢？

本综述首先介绍了美洲各地草地贪夜蛾对Cry1F抗性的监测及确诊过程、抗性发展近况及抗性治理措施，然后引用最新研究数据论证了抗性快速大面积发生的主要因素：

     其一，用于转基因植物的Bt蛋白杀虫机制过于单一。比如，转基因作物表达的用于防治草地贪夜蛾等鳞翅目昆虫的Bt蛋白按不同的杀虫机制来分只有三类：Cry1、Cry2和Vip3A。

     其二，许多Bt蛋白种类之间交互抗性明显。大量研究表明，不同的Cry1蛋白之间（如Cry1Ab、Cry1Ac、Cry1F与Cry1A·105）或Cry2A蛋白之间（如Cry2Ab与Cry2Ae）之间均存在有明显的交互抗性。因此，只要害虫种群对其中一种Bt蛋白产生了抗性，对其他相同类别的蛋白也就产生了抗性。

     其三，在种植Cry1F玉米之前，草地贪夜蛾田间种群的初始Cry1F抗性基因频率已经较高。其原因主要是因为在种植Cry1F玉米之前，已长期大量种植了Cry1A作物，加上Cry1蛋白种类之间的交互抗性，田间害虫种群对Cry1类毒素的抗性选择在种植Cry1F玉米之前早已存在。

     其四，大量种植非‘高剂量’Bt作物品系。研究表明，除最近批准使用的含Vip3A蛋白的Bt玉米外，所有含Cry1F的转基因玉米和棉花所表达的Bt剂量对草地贪夜蛾均未达到‘高剂量‘’的标准。

     其五，草地贪夜蛾抗Cry1F玉米的抗性比起其他Bt抗性来要更加‘完全’。具体表现为草地贪夜蛾抗性种群在Cry1F玉米上的生长发育与其在非Bt玉米上没有差异。此外，研究还表明抗性种群在没有选择压力下与敏感种群表现出相似的适合度。文中还提出了用于定量分析抗性适合度代价的‘适合度代价指数’慨念，并给出了计算该指数的运算方法。

文中，作者从研究草地贪夜蛾在美洲对Cry1F玉米抗性的发生、发展、监测及治理中所获得的经验教训出发，对未来中国Bt玉米抗性治理策略及措施进行了讨论。作者认为:

     ①应尽快探明草地贪夜蛾在中国入侵地的生物生态学特性，包括其地理分布、越冬区域、寄主范围、主要天敌、种群结构（玉米系或水稻系）、迁飞路线等；

     ②准确评估不同Bt玉米品系对包括草地贪夜蛾在内的主要靶标害虫对象（如玉米螟）及其他次要害虫的防治效果，并评判其对主要靶标害虫是否符合‘高剂量’标准；

     ③尽快建立主要害虫种群对所用Bt蛋白的敏感性基线，精准估算田间害虫种群的初始Bt抗性基因频率，为大面积商业种植后的抗性监测打下基础；

     ④建立并实施一套适合中国农业生产特色的抗性治理配套措施。最后，作者对关于未来中国Bt玉米抗性监测和治理提出了四点建议。

      本文作者黄方能是美国路易斯安那州立大学昆虫学系教授。

原文信息

Huang, F. (2020) Resistance of the fall armyworm, Spodoptera frugiperda to transgenic Bacillus thuringiensis Cry1F corn in the Americas: lessons and implications for Bt corn IRM in China. Insect Science, DOI 10.1111/1744-7917.12826.