新研究：土壤圈微生物一氧化氮的产生对根部共生的挑战

来源：植物生物学

最近的研究表明，众多的微生物过程参与了土壤圈一氧化氮的产生和消耗。由于其作为有毒代谢物和信号传递化合物的双重功能，科研人员推测这种来源于微生物的土壤圈一氧化氮可以显著相互作用于豆科植物的菌根共生和共生固氮。

2020年11月27日，国际权威学术期刊Trends in Plant Science发表了中国西南大学的相关文章，题为Pedospheric Microbial Nitric Oxide Production Challenges Root Symbioses。

土壤圈一氧化氮

一氧化氮（NO）浓度高是许多土壤中的普遍现象，因为土壤圈NO的产生主要源自反硝化作用（图1），这是普遍存在的微生物过程。在最近的一项研究中，据报道挪威云杉林的土壤中NO含量较高，半连续测量表明，在不同的土壤深度下，全年都保持这些高NO含量，这与之前不同的森林土壤的零星NO测量值一致。最近的研究还表明，与其他生物体（例如细菌，植物和哺乳动物）相似，真菌中不同的生物合成/解毒途径中也发生NO的产生。高浓度的土壤NO可能对根特别具有挑战性，因为NO在植物中具有双重作用，既是一种有毒代谢产物，又是一种与根的发育和信号传导过程相互作用的调节化合物。在这种情况下，土壤中的NO与共生过程的相互作用对于在退化的土壤上发育的树木和森林的矿物质营养特别重要，值得科学界进一步关注。

图1. 促进根系一氧化氮（NO）动态平衡的过程

NO在植物中的稳态

在植物内部，NO主要是由硝酸还原酶（NR）活性产生的，但也由精氨酸向瓜氨酸的代谢转化而产生的（图1）。由于其在众多细胞信号传导级联反应中作为第二信使的功能，NO必须保持在低水平，因为它在高浓度下是有毒的。这在树的根部可能特别具有挑战性（图1），这不仅是因为土壤中NO浓度高，而且还因为许多与草本植物不同的树种在根部具有较高的NR活性，并且根部的硝酸盐含量显着降低将进一步提高NO的利用率。谷胱甘肽（GSH）等肽类中半胱氨酸硫基的亚硝化以及NO与诸如植物球蛋白等蛋白质的相互作用构成了植物细胞中NO稳态的主要过程（图1），但可能仅能够介导细胞NO浓度的微调。S-亚硝基谷胱甘肽（GSNO）是由还原型GSH（植物螯合素）与NO的自发和可逆反应形成的。通常，GSNO是一个相对稳定的NO储层，作为主要的生理NO供体，参与蛋白质S-亚硝化。GSNO还原酶（GSNOR）在所有生物中都是高度保守的，因为它调节S-亚硝基硫醇（SNOs）的细胞稳态，其中GSNO是最丰富的化合物。GSNOR属于III类醇脱氢酶家族，最初在拟南芥中被鉴定为GSH依赖性甲醛脱氢酶。随后，证明了来自细菌和植物的酶对GSNO具有高度特异性，其主要功能是调节细胞内S-NO水平。GSNOR维持S-亚硝化蛋白和GSNO之间的平衡，从而间接调节与蛋白S-亚硝化过程相关的信号级联反应。在这种情况下，GSNO的合成特别重要，因为该亚硝化三肽既要通过长距离转运进行系统性信号传递的清除，又要通过GSNOR活性还原为NH4 +（图1）。到目前为止，还没有建立直接参与NO降解的其他代谢过程，但似乎对于高外部浓度和大量内部生产的根中NO稳态而言是必需的，特别是在具有较高根NR活性的木本植物中。可以推测，外部的NO降解引起的解毒作用可能已经在根的质外体空间中发生，其方式与报道的SO2叶片解毒方法相似。

植物与微生物相互作用中的NO

在草本豆科植物中，从结瘤的早期识别到固氮再到结瘤的衰老，NO在结瘤发育和功能的所有阶段都起着关键作用（图2A）。显然，NO是植物和细菌产生的根瘤发育和功能的重要调控成分。在结瘤发育的早期阶段，NO可能参与了植物防御基因转录的抑制。在成熟的根瘤中，NO在维持固氮酶活性所需的低氧条件下，在N2固定的高能量产生中起调节作用。在高浓度下，它会抑制N2固定，并参与结瘤中N代谢的调节过程。此外，NO被认为是结瘤衰老的调节因子，高浓度的NO会引起早衰，而低浓度的NO会延缓衰老。迄今为止，还没有阐明在豆类植物的结瘤中是否也能观察到类似的效果，以及在高外部NO环境中由于土壤微生物NO的产生而产生的功能。这个问题不仅在以豆科树种为主的热带森林中具有特殊意义，而且在通常为土壤再生而建立的豆科植物如刺槐中也有特别的意义。

图2. 植物与微生物相互作用中的一氧化氮（NO）功能模型 

结论和未来展望

与大量公开的关于NO在结瘤发育和功能中的多种调节作用的证据相似，NO被认为在其他共生相互作用中也起着相似的作用，包括桤木属植物的放线菌共生、橄榄幼苗中的菌根共生、以及地衣补液过程中的共生相互作用。但是，关于NO与菌根真菌相互作用的知识很少，并且主要限于丛枝菌根（AM）真菌与草本豆科植物根部（如苜蓿）的相互作用。AM真菌分泌液和脂多糖诱导剂显然是通过刺激NR基因的表达而在根部诱导NO积累。这种积累可以被视为早期防御反应，也可以在共生N2固定的早期阶段观察到（图2B）。因此，可以推测，AM真菌和根瘤菌在共生过程中通过NO彼此相互作用。然而，NO在AM共生体的建立和功能中的意义及其与豆科植物结瘤的相互作用仍有待于在草本和木本豆科植物物种中阐明。据我们所知，迄今为止，尚未有关于NO在外生菌根真菌与木本植物根系相互作用中潜在作用的研究，也没有关于土壤细菌NO产生对根系共生发展意义的研究。然而，已发表的文献表明，森林土壤中高浓度的NO和树根内部大量的NO产生可能与菌根共生和共生固氮相互作用。对草本植物和木本植物根系中这些相互作用的功能分析构成了未来研究的一个有趣且大多未经探索的途径。