Science 全面综述利用根际微生物组提高作物抗旱和产量研究

来源：iPlants

植物生长过程中需要应对不同的胁迫环境，包括生物胁迫(如病原体感染和食草动物的啃食)和非生物胁迫(例如干旱、高温冷害、盐害以及有毒金属毒害)。而干旱是影响植物的地理分布、限制农作物产量,并威胁粮食安全的主要环境因子之一。
2020年4月7日，Science杂志出了一辑关于“干旱”的话题专辑，其中包括了一篇来自曼彻斯特大学Franciska T. de Vries课题组发表的一篇题为“arnessing rhizosphere microbiomes for drought-resilient crop production”的综述文章。
该综述全面从干旱响应特征、植物信号、微生物机制、益生菌、初级和次级植物代谢物等方面讨论可能的抗旱机制，不管是将为利用根际微生物组增加作物生产对干旱的适应性铺平道路还是为使作物生产系统具有更强的抗旱能力提供了巨大潜力亦或将为提高植物对水分胁迫的适应能力开辟许多新的研究途径。

注：以下内容来源宏基因组全文翻译：

摘要
根系相关的微生物可以改善植物的生长，并提供增强作物抗旱能力的潜力。尽管我们对植物和微生物对干旱反应之间复杂反馈的理解在不断进步，但我们的大部分知识来自受控实验中的非农作物。我们建议未来的研究工作应该尝试量化植物和微生物特性之间的关系，明确关注粮食作物，并包括在田间条件下的长期实验。总的来说，我们强调需要提升对干旱期间，特别是干旱之后植物和微生物之间的复杂反馈机制的理解。这需要将生态学与植物、微生物和分子方法相结合，这是使作物生产更能适应未来气候的关键。背景植物与土壤生物之间的相互作用对于陆地生态系统的功能及其对气候变化的响应至关重要。植物和土壤中微生物通过几种不同的机制相互作用。植物通过其地下碳(C)输入(以叶和根凋落物的形式)以及根系分泌物为土壤食物网提供燃料。尽管土壤微生物是这些碳输入的主要分解物，但它们的生物量却支持更高营养水平的存在；反过来，来自这些较高营养水平的生物体，如羽衣甘蓝和线虫，则刺激土壤微生物的活动。这些生物的活动共同释放了植物生长所需的养分，并决定了碳呼吸与土壤稳定之间的平衡。但是，这些生物还通过取食根(或感染根部)，形成共生关系(如菌根)或通过植物激素的产生促进植物生长或减少植物胁迫信号，从而与根际中的植物直接相互作用。众所周知，不同的植物物种或基因型可以选择不同的土壤群落。这些选择压力在根际尤其强烈，根周围的区域直接受到根过程的影响，是根际微生物组的所在地。最近的研究表明，根系分泌物在选择根际微生物群落方面起着关键作用，通过改变根系分泌物模式来选择一个良好的根际微生物群落可能会为提高植物性能开辟新的机会，特别是对作物生产有好处。在世界许多地区，干旱时期的发生频率和持续时间预计将增加，这将严重威胁全球农作物产量。最近的许多研究工作都集中在利用根际微生物群落来提高粮食生产的可持续性上，新出现的证据表明植物微生物群也可能缓解植物干旱胁迫。然而，尽管人们对植物选择根际微生物群落的机制有了更多的了解，也对微生物群落对植物生长和适应性的反馈有了更多的了解，但我们对干旱条件下这些机制的了解仍然有限。此外，我们对土壤微生物群落对干旱的反应以及作物对干旱反应的影响的理解因以下事实而受到阻碍：我们几乎没有来自研究土壤微生物如何改变植物对干旱响应的知识；与该主题相关的研究中，只有一小部分集中在农作物上。在这里，我们认为，对干旱期间和干旱后植物与微生物之间复杂反馈的深入了解将为利用根际微生物组增加作物生产对干旱的适应性铺平道路。干旱响应特征Drought response traits干旱可能是对土壤生物群落影响最大的非生物胁迫。除渗透胁迫外，干旱还增加了土壤异质性，限制了养分的迁移和获取，并增加了土壤中的氧气，通常导致微生物生物量大幅下降。在短时间内，微生物对环境条件这种剧烈变化的抵抗力是由防止干燥的特定“响应特性”决定的，例如革兰氏阳性分类单元中厚的肽聚糖细胞壁与渗透物的产生、孢子的形成和休眠有关(图. 1)。相似的性状在不同的生物体中共同进化，特别是在真菌和属于革兰氏阳性细菌的放线菌中。根据最近提出的高产-资源获取-胁迫耐受性(high yield–resource acquisition–stress tolerance，Y-A-S)理论，这些生物被描述为耐受胁迫的战略家。该框架和其他框架表明了干旱响应与效果特征之间的联系[通常定义为确定微生物干旱响应对生态系统功能的影响，尽管这里我们着重研究微生物对干旱条件下植物生长的影响(图1)]。然而，迄今为止，几乎没有证据表明微生物的耐旱机制与那些影响干旱条件下植物生长的功能性状之间存在关系。图 1 植物和微生物对干旱的响应及其效应性状的关系Relationships among plant and microbial drought response and effect traits干旱反应性状决定了植物和微生物对干旱的直接反应，这些性状与干旱效应性状(箭头1和4)之间存在假想的联系，后者决定了干旱对植物的影响。植物和微生物的效应性状可以相互反馈(箭头3和5)，并决定植物和微生物对干旱的响应(箭头2和6)。微生物效应特征也可以反馈以影响微生物对干旱的响应(箭头7)。所有性状均受环境条件和土壤微生物群落的影响。形态学是指真菌的丝状菌丝生长。EPS，胞外多糖；ABA，脱落酸；IAA，吲哚乙酸。表1和表2提供了此处包含的特征的参考。植物信号Plant signals尽管许多研究都集中在阐明造成耐旱性的微生物特征上，但越来越多的证据表明，通过植物产生的间接影响可能超过干旱对微生物群落的直接影响。根系分泌物是植物与微生物交流的重要途径：它们为微生物的生长提供光合产物碳源，也通过信号分子和植物激素促进植物与微生物之间的直接交流。干旱会影响根系分泌物的数量和质量。最近的一项研究表明，与土壤及其微生物群落的干旱史相比，根系分泌物的干旱史是微生物呼吸的更强驱动力。在更长的时间尺度上，干旱引起的植物生长和丰度变化似乎比干旱对改变根系分泌物介导的土壤微生物群落组成的直接影响更为重要。干旱的这种间接影响可以改变参与基本代谢过程的微生物群落的效应特性。根系分泌物的速率和组成的改变会触发营养物质的微生物矿化，从而影响植物的抗旱恢复，但微生物群落的长期变化也已显示出会影响干旱后代植物的适应性。因此，微生物群落的这些变化有可能影响生态系统的碳和氮循环。确实，干旱已显示出增加了真菌和细菌中与碳和氮的吸收相关的影响性状的频率，这些性状可以在干旱和干旱后的恢复过程中反馈给植物。在更长的时间尺度上，微生物群落的组成变化，以及植物和微生物之间的生态进化反馈、水平基因转移和适应性，可以决定植物-微生物整体的未来干旱响应 (图1，表1和2)。表 1 干旱条件下微生物群落响应及效应特征Microbial community response and effect traits during droughtEPS，胞外多糖；IAA，吲哚乙酸；ABA，脱落酸；PGPR，植物根际促生菌；ROS，活性氧；CE，受控环境。表 2 干旱条件下植物的响应及效应特征Plant response and effect traits during droughtCE，受控环境微生物机制Microbial mechanisms尽管它们之间存在假想的联系，但微生物干旱反应性状和微生物效应性状之间的相关性很少得到验证，而微生物效应性状能够提高植物的耐旱性或加快植物的恢复(图1，箭头4和表1)。一个例外是丛枝菌根真菌(AMF，特别是球囊菌门Glomeromycota)，可以通过增强抗氧化酶活性，从而减少氧化胁迫并提高水分利用效率和提高生物量来增加干旱条件下的丰度并赋予宿主植物耐旱性。同样，已证明干旱条件下链霉菌的富集在植物的抗旱性中起着后续作用。尽管如此，许多被认为是有益的微生物效应特征在许多微生物分类中是常见的和共享的，从而引发了对它们具体作用模式的疑问。此外，尽管在实验室条件下普遍宣称接种促进植物生长的根际细菌(PGPR)的功效，我们仍未能找到能证明将有益作用归因于特定选定性状的研究，而且，在田间环境下，接种成功的证据以及对干旱条件下植物生长的后续益处的证据有限。因此，了解土壤微生物影响植物干旱耐受性和恢复的机制，以及它们在现实田间条件下的相关性和适用性，为使作物生产系统具有更强的抗旱能力提供了巨大潜力。益生菌Probiotics通过在包括肠道微生物系统在内的一系列系统中添加细菌(益生菌)来操纵宿主与微生物的相互作用，这引起了人们越来越多的兴趣。肠道与根际环境有很强的机械相似性，对人体的研究提供了概念证明，即利用益生菌可以控制特定的反馈。例如，在婴儿身上进行的试验显示，有一个常驻微生物群在婴儿体内定殖，导致该群体非常特异性地激活3-磷酸甘油(G3P)摄取基因。G3P摄取基因的微生物组表达也被证明是大豆对干旱的关键反应；在高粱中，它被认为可以允许宿主植物分泌的G3P的吸收和代谢，从而使单性皮细菌能够优先定殖，从而有助于抗旱。尽管对这一特定途径的鉴定表明益生菌操作可能是有效的，但与人类系统不同的是，作物对调节该途径的宿主工程是开放的。在人类中，应用关键的小分子(益生元)已显示通过微生物组具有宿主效应。例如，丁酸(一种短链脂肪酸)是肠道微生物组内部以及厌氧土壤系统中相互作用的重要分子。尽管目前尚无证据表明这种小分子处理在农业系统中的功效，但肠道微生物组和植物微生物组相互作用之间的基本相似之处可能为控制根际微生物群落的干旱效应性状提供有针对性的研究。初级和次级植物代谢物Primary and secondary plant metabolites植物本身在根际产生各种各样的小分子。这些初级和次级代谢物(包括挥发物)在胁迫期间可能至关重要。例如，在干旱早期，橡树次生代谢产物在向根际传递信号中起着重要作用；主要代谢物在恢复过程中可能有更大的作用。有趣的是，所述的许多对干旱有反应的微生物代谢产物都是免疫植物激素的前体[例如苯丙氨酸，它是水杨酸(SA)生物合成和其他对压力敏感的次级代谢产物的前体]。植物激素脱落酸(ABA)也显示出在干旱期间被强烈诱导，尽管在恢复过程中会降低。ABA在作物耐旱性中起着核心作用，长期以来一直被认为存在于根际，在根际细菌的积极代谢下，可能参与帮助植物适应其根际微生物群落。ABA诱导的糖积累是苔类(陆地植物的祖先)抗旱性的主要机制，也说明这是一种高度保守的抗旱反应途径。因此，工程化其活动以生产更多抗旱作物是有希望的。此外，干旱期间高粱中对免疫激素SA和茉莉酸(JA)有反应的基因被下调。由于SA相关的渗出信号有助于系统抵抗和植物介导的根际特定微生物组的发育，因此这是建立干旱保护性根际微生物组的另一种可能的拓展途径。然而，操纵植物的代谢中心，尤其是与免疫激素如ABA有关的代谢，可能会导致不良结果，如抗病性的改变。新颖的宏基因组学方法和受控实验中的高分辨率测量将改善我们对干旱响应性代谢物的产生及其作用的了解。这些方法不仅需要在干旱期间使用，因为随着干旱的持续，植物和微生物之间的交流最终会中断，而且在干旱之后，当植物和微生物体内一系列快速的生理变化在植物及其微生物组之间产生快速反馈时，也需要使用这些方法(图. 2)。此外，这些交互中的许多可能高度依赖于背景。例如，对保护性细胞壁的需要投入大量的资源配置来建造这些结构，这在资源丰富的条件下要与增长率和竞争力进行权衡；因此，可能会针对农业土壤选择这种策略。类似地，植物通过根系分泌物刺激微生物释放营养物质，使植物在干旱后重新生长，这在营养丰富的农业土壤中可能不会发生，也可能不会发挥作用，因为那里有足够的营养物质供植物(重新)生长。此外，富含营养的土壤可能会增加干旱胁迫植物对干旱条件下增加病原体的脆弱性，可能会选择天生对干旱敏感的植物和微生物群落，并可能会降低AMF的效益和根部定殖。我们对干旱下植物与微生物相互作用的大多数了解来自非农作物物种，而选择农作物物种的性状可能会固有地损害抗旱性以及与根际微生物群落的有益相互作用。因此，在与增加农业生态系统可持续性的其他措施相平行时，通过在作物中引入选择性性状或在土壤中接种益生菌或益生元来控制根际微生物组可能会更成功。图 2 干旱期间和干旱后植物-微生物相互作用的假定变化Hypothesized alterations in plant-microbial interactions during and after drought在干旱期间，与促进植物生长的根际细菌(PGPR)和丛枝菌根真菌(AMF)的直接相互作用会诱导植物的干旱抗性，但在严重或持续干旱下这些相互作用破裂。干旱后，各种植物与微生物之间的相互作用被组装在一起，可能影响未来植物和土壤对干旱的反应。平移的可能性Translational possibilities了解植物与微生物之间相互作用的完整程度以及在干旱条件下随着时间的推移它们如何受到影响，将为提高植物对水分胁迫的适应能力开辟许多新的研究途径。我们应将重点放在农作物上，并结合例如最低限度的耕作和维持植物覆盖等管理办法，以提高土壤有机质和土壤水分的保持能力。为了提高植物抗旱性，考虑到生物接种有效性的不确定性，我们强调控制植物性状的重要性，以既要增强有益微生物的抗旱性，又要促进特定的有益植物-微生物相互作用。此类操作可能包括在时间和空间上使农作物多样化(间作)，选择品种，或通过育种或用于局部基因编辑的新方法进行操作(例如，CRISPR)。更普遍的是，要求对植物根土壤系统进行更高级的非侵入式表型分析时，需要考虑微生物表型以及与植物的相互作用，并且需要扩大在生物接种文献中发现的有关有益微生物性状的大量知识，结合生态学和进化研究，以确定在干旱和随后恢复时期根际微生物扩展植物表型的田间机制(图. 2)。结论Conclusion增强我们对干旱条件下微生物与植物相互作用的机械理解以及对现实世界的理解，为提高作物生产对干旱的适应能力提供了巨大的潜力；这种研究工作现在需要把重点放在作物上，并在现实的田间条件下进行试验。如果我们要利用这些相互作用，不仅是为了增加农作物对干旱的抵抗力，而且是为了最大限度地提高农作物的产量，增加土壤碳含量并优化土壤养分循环，则必须了解植物-微生物相互作用在干旱恢复中以及应对反复干旱的作用。